В июне 1432 года после смерти своего отца Андрея Дмитриевича Михаил унаследовал Верею и Белоозеро. Великий князь Московский Василий II Васильевич Тёмный (1425—1462) ценил верность своего двоюродного брата, верейского князя, но с самого начало княжения его сына Ивана III на Михаила начало оказываться давление. В 1465 году он возвратил великому князю несколько волостей, пожалованных Василием II, и обязался считать себя младше всех братьев великокняжеских.

В 1482 году Михаил дал обещание, что после его смерти Белоозеро вновь вернётся Московским князьям. Своей уступчивостью он не давал повода Ивану проявить свой гнев и отобрать у него Верейский удел. Однако Иван всё-таки нашёл повод к чему придраться. Случилось, что у сына Михаила, Василия, были найдены некоторые вещи первой жены великого князя, Марии Тверской (Василий получил их в приданое за своей женой). Иван III велел отобрать у него женино приданое, у самого Михаила за вину сына отобрал Верейскую волость. Позже правда он вернул её в виде пожалования, без права передачи по наследству. После смерти Михаила Верея была присоедина к Москве.

Был похоронен в Пафнутьево-Боровском монастыре.