В 1845 году Айвазовский открыл первую экспозицию в своем доме, она насчитывала 49 работ. Под экспозицию была выделена небольшая часть дома. Спустя 35 лет, в 1880 году, Айвазовский пристроил еще один выставочных зал, который также спроектировал сам. Картинная галерея Айвазовского стала первым на территории Имперской России музеем одного художника. Великий художник завещал свою галерею родному городу, и после его смерти в 1900 году здание отошло во владение городского совета Феодосии.

С 1922 года галерея И.К. Айвазовского стала государственным музеем. На данный момент в музее находится самая большая коллекция произведений мастера, насчитывающая 417 работ. Общая же коллекция произведений на морскую тематику, находящихся в музее им. Айвазовского, насчитывает более 12 тысяч работ.

Самые известные работы Ивана Константиновича Айвазовского, представленные в музее: «Бриг „Меркурий“, атакованный двумя турецкими кораблями», «Севастопольский рейд», «Корабль „Мария“ на Северном море», «Георгиевский монастырь», «Море. Коктебель», а также самое большое живописное полотно Айвазовского «Среди волн», имеющее размер 282 на 425 см.